新型抗癌候选化合物FHND004对心肌HERG钾离子通道作用的研究

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HERG(Human ether-a-go-go-related gene)基因编码快速延迟整流钾离子通道的孔道形成亚基(α亚基),即Kv11.1,由它介导的快速延迟整流钾电流(IHERG)在心肌细胞动作电位复极过程中发挥着举足轻重的作用。HERG基因定位于人类的7号染色体上,该基因突变引起的IHERG电流密度降低致心肌复极化时程延长是2型遗传性长 QT 综合征(Type 2 congenital long-QT syndrome,LQT2)发病的分子生物学基础,严重时易导致致命性的心律失常,如尖端扭转型室性心动过速(Torsade de pointes,TdP),进而引起心源性猝死。然而,较之于遗传性LQT2,药物阻断HERG诱发的LQT2却更为常见。大量研究表明,许多不同种类的药物,如抗心律失常药、抗生素、抗组胺类药、抗精神病药以及抗肿瘤药等均能通过阻断HERG钾离子通道来抑制IHERG,从而诱发心律失常。很多药物因此而被撤出市场。基于此,在新药研发过程中,药物对HERG通道的阻断作用已成为心脏毒性评价中必不可少的一个环节。表皮生长因子受体(EGFR)属于受体酪氨酸激酶(RTK)超家族,研究表明,EGFR与多种癌症的发生发展有着密切联系,因此,EGFR已成为近年抗癌药物研发过程中的重要靶点。例如,酪氨酸激酶抑制剂(TKI)吉非替尼(Gefitinib),埃罗替尼(Erlotinib),阿法替尼(Afatinib)等已应用于临床治疗不同种类的癌症,且与传统药物相比效果有了显著提升。尽管如此,大量临床跟踪调查表明,患者在接受该类药物治疗一段时间之后出现了不同程度的耐药性,因此,这一问题已成为TKI类抗癌药物研发过程中的难点。奥斯替尼是(Osimertinib,AZD9291)是2015年11月美国FDA刚刚批准上市的、针对非小细胞肺癌(NSCLC)的第三代EGFR-IKI。与传统TKI相比,患者经AZD9291治疗一段时间后耐药性现象明显减弱。然而,关于AZD9291引起的腹泻、皮疹、食欲降低以及心脏毒副效应等的报道仍屡见不鲜。因此,如何研发出高效低毒的TKI已成为药物研究工作者关注的焦点。FHND004是一种在AZD9291的结构基础上改构并全新合成的EGFR-TKI,特异性靶向NSCLC,目前已申报临床。动物实验表明,FHND004在确保抗癌效果的同时,比AZD9291安全性更高,随着给药剂量的增加,毒副反应更小。然而,FHND004对心肌HERG钾离子通道的作用如何,目前尚不明确。为此,作为心脏毒副效应评价中的金标准,本文以体外瞬时表达HERG钾离子通道的HEK293细胞以及小鼠心房瘤细胞系HL-1为研究对象,利用全细胞膜片钳记录结合相关分子生物学实验技术和分子模拟,探究FHND004对HERG钾离子通道的影响,并以其改构前体AZD9291为阳性对照,比较二者作用的差异。实验结果显示,FHND004以时间、浓度以及电压依赖性的方式抑制IHERG,包括主电流和尾电流,其阻断作用主要是在通道的开放状态。而对通道的稳态激活、失活、从失活状态恢复和去激活过程都无显著影响。但是,FHND004对HERG钾离子通道的抑制作用明显低于其阳性对照AZD9291。在异源表达HERG通道的HEK293细胞中,FHND004抑制IHERG尾电流的半有效浓度(IC50)是8.46μM,而AZD9291的IC50为0.57μM。前者是后者的约15倍,表明其对HERG通道的阻断作用明显小于AZD9291。在HL-1细胞,得到类似结果(FHND004的IC50为7.21μM)。药物诱发LQTS的因素很复杂,除了药物本身作用外,当病人同时患有电解质紊乱或LQT2基因杂合突变时都有可能增强HERG通道对药物的敏感性,使药物诱发LQTS的可能性增加。本研究也观察到,当人为使细胞外液钾离子浓度升高或降低模拟高钾血和低钾血时,相同浓度的FHND004表现出更强的IHERG抑制作用,其中尤以高钾血最为显著。转染WT/A422T-和WT/H562P-HERG突变体模拟LQT2基因杂合突变的结果表明,杂合HERG通道更易被FHND004阻断,IC50分别减小至4.82μM和2.80μM。药物阻断HERG通道的分子机制研究表明,HERG氨基酸序列中的Y652、F656、S624和F557是与各种药物相互作用的高亲和位点。利用分子生物学方法将这4个氨基酸突变后发现,FHND004抑制HERG尾电流的半有效浓度分别升高至 66.47μM、46.12μM、47.60μM和19.66μM,表明突变后 HERG 通道与FHND004的结合明显减弱,尤以前三个氨基酸效果最为明显。这一结论同时也得到了计算机分子对接结果的证实。此外,蛋白质免疫印迹和免疫荧光结果证明,FHND004并不影响HERG蛋白的膜表达,表明其抑制作用仅是直接堵塞孔道内腔。本研究明确了新合成的EGFR阻断剂FHND004抑制HERG钾离子通道的分子机制,证实了其抑制效应与其改造前体AZD9291相比明显减弱,为FHND004的临床申报提供了实验依据。
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