狼疮性肾炎足细胞DC-SIGN免疫调控作用研究

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狼疮性肾炎(lupus nephritis,LN)是系统性红斑狼疮(systemic lupus erythematosus,SLE)的严重并发症,病变的严重程度直接影响SLE的预后。目前,LN发病机制尚不明确,现认为系以抗双链DNA(double stranded DNA,dsDNA)抗体等各种自身免疫性抗体与抗原结合形成的免疫复合物的肾小球沉积以及炎症细胞浸润为主要特点,并受多因素调节。足细胞是免疫复合物的主要攻击对象之一。在各种原因引起的肾小球损伤中足细胞亦可作为免疫细胞发挥固有免疫及适应性免疫功能,主动参与疾病发展过程。适应性免疫及固有免疫均参与LN发生发展。近年,连接固有免疫和适应性免疫的天然免疫分子DC-SIGN(dendritic cell-specific intercellular adhesion molecule-3-grabbing nonintegrin)的免疫调控功能受到关注。已发现,其不仅可表达于树突状细胞及巨噬细胞等免疫细胞,亦能表达于一些上皮细胞。DC-SIGN可在HIV相关性肾炎的足细胞表达,介导HIV进入足细胞,并作为功能性受体参与足细胞中病毒活动。DC-SIGN依靠其分子间糖识别特性发挥免疫识别、细胞黏附及免疫正负调控等功能,在各种感染性疾病、炎症性疾病等正负免疫调控中,发挥不可或缺的关键作用。糖生物学是基因组学和蛋白质组学的延伸。免疫球蛋白G(Immunoglobulin G,IgG)的异常糖基化可诱发各种慢性炎症及自身免疫性疾病。在SLE、类风湿关节炎等自身免疫性疾病患者血清中均发现异常糖基化IgG,主要表现为Fc段半乳糖缺失,暴露出糖链次末端的N-乙酰葡糖胺(N-acetylglucosamine,GlcNAc)。新近发现,具有糖识别特性的DC-SIGN可与IgG中N-聚糖中GlcNAc结合从而介导DC-SIGN发挥黏附、吞噬抗原的功能。由此赋予DC-SIGN在炎症性疾病免疫调控中更多的研究价值。目前DC-SIGN在肾脏炎症性疾病中的研究甚少,我们既往研究已证实DC-SIGN在原发性肾小球肾炎肾小管间质损伤中具有免疫调控作用,而在肾小球中的免疫调控作用研究尚未见报道。迄今LN的发病机制较多关注于免疫细胞的作用,肾脏固有细胞在LN肾小球损伤的免疫调节作用研究相对较少,这可能制约着对LN发病机制的进一步阐释以及临床上的有效治疗。为此,本研究从足细胞免疫调控着手,聚焦于其在LN微环境中表达的免疫分子DC-SIGN,探讨肾小球DC-SIGN在LN发病过程中的免疫调控作用。本研究首先观察DC-SIGN在不同病理类型LN患者肾组织标本以及LN小鼠模型肾组织中的表达情况,及其与蛋白尿的相关性。结果发现,DC-SIGN可诱导性表达于Ⅲ、Ⅳ及Ⅴ型LN以及MRL/lpr狼疮小鼠的肾小球中,且DC-SIGN的肾小球表达与疾病蛋白尿程度相关。进一步利用免疫荧光证实,DC-SIGN可与足细胞标记nephrin共定位,提示DC-SIGN表达于足细胞。在MRL/lpr狼疮小鼠中进一步观察到DC-SIGN与肾功能进展相关。结合抗DC-SIGN抗体干预发现,抑制DC-SIGN表达可缓解肾脏局部的病理及肾功能。上述结果提示LN足细胞DC-SIGN参与LN进展。随后,利用小鼠足细胞系以及建立的含DC-SIGN shRNA的小鼠足细胞系进一步体外观察LN足细胞DC-SIGN的免疫调控作用。我们发现,LN小鼠血清可使足细胞表面DCSIGN以及MHCⅡ类分子、共刺激分子CD80表达上调,体外刺激T细胞增殖能力增强,且T细胞分泌的IFN-γ/IL-4比值增高;经抗DC-SIGN抗体或DC-SIGN shRNA干预,足细胞DC-SIGN、MHCⅡ、CD80表达均下调,且刺激T细胞增殖能力减弱,IFN-γ/IL-4比值下降。提示LN足细胞可通过表达DC-SIGN发挥DC样细胞功能,参与LN局部组织炎症免疫反应;而抑制DC-SIGN可调抑足细胞免疫功能,并产生防治效应。同时发现,LN足细胞DC-SIGN参与足细胞IL-6、IL-23促炎细胞因子的产生。在此基础上,我们进一步探讨LN足细胞DC-SIGN的相关信号通路。Raf-1信号分子的活化是DC-SIGN信号通路最关键的步骤。我们发现,经LN小鼠血清刺激后,足细胞中Raf-1(Ser 338)磷酸化,10min可见达高峰,随时间推移,磷酸化程度减弱。DCSIGN shRNA可使Raf-1(Ser 338)位点的磷酸化明显减弱。Raf-1(Ser 338)位点的磷酸化与其上游的PAK激酶活化相关。我们利用PAK激酶抑制剂ToxinB发现,Raf-1(Ser338)在PAK激酶抑制时磷酸化水平明显受抑。此外,与TLR信号通路串话诱导NF-kB p65磷酸化是DC-SIGN发挥免疫功能的又一重要特点。我们发现,经LN小鼠血清刺激后,足细胞中NF-kB亚单位p65 Ser(276)位点磷酸化,DC-SIGN shRNA可使该位点磷酸化程度减弱。另外,MAPK信号通路活化亦是DC-SIGN通路中Raf-1的另一条下游途径,且与IL-6等促炎因子产生相关。我们发现,LN小鼠血清刺激可活化ERK,而DC-SIGN shRNA可抑制足细胞ERK磷酸化,提示LN足细胞中亦存在MAPK途径的活化,且可能与足细胞自身产生IL-6、IL-23等促炎因子相关。我们进一步猜测LN血清中各种自身免疫性抗体中所含GlcNAc可能与DC-SIGN相互作用,进而参与DC-SIGN发挥免疫作用,对此我们进行了初步探索。我们利用免疫共沉淀发现,LN中足细胞DC-SIGN可免疫共沉淀GlcNAc,提示DC-SIGN可能通过GlcNAc与自身抗体结合。此外,抗GlcNAc抗体的干预使DC-SIGN介导的T细胞增殖、Th1细胞因子的分泌受到抑制,而足细胞DC-SIGN介导的促炎因子IL-6及IL-23产生无明显变化,提示GlcNAc参与足细胞表面DC-SIGN介导的免疫反应,而与足细胞自身促炎因子产生无明显关联。综上,LN足细胞可诱导性表达DC-SIGN,且与蛋白尿、肾功能及局部组织病理进展相关;其可刺激足细胞表面MHCⅡ类分子及共刺激分子CD80的表达上调,且具有调控T细胞增殖、诱导Th1细胞因子分泌,以及促进足细胞IL-6、IL-23等促炎因子的产生。DC-SIGN信号通路的关键信号分子Raf-1在LN足细胞的DC-SIGN通路中可活化,其活化位点为Raf-1(Ser338),而其上游为PAK激酶。Raf-1下游的ERK及NF-kB p65(Ser 276)可磷酸化,提示LN足细胞DC-SIGN促进足细胞IL-6、IL-23促炎因子的产生可能与MAPK通路相关,且与TLR通路可能存在串话。LN足细胞DC-SIGN可与GlcNAc相互作用,猜测这可能是LN中足细胞与各种自身免疫性抗体相互作用的方式之一,且GlcNAc参与足细胞DC-SIGN介导的T细胞免疫功能调控。因此,LN中足细胞DC-SIGN可作为一种新的干预手段或途径用于LN的防治。本研究为进一步阐明LN发病机制及临床干预治疗提供新的理论基础和实验依据。
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