父代高血糖改变子代DNA甲基化加重肝脏脂质沉积的研究

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研究背景:糖尿病患者的人数在全球范围内呈迅速增长,流行病学的研究发现家族史以及父母罹患糖尿病可能增加子代罹患代谢性疾病的风险。父母罹患糖尿病对于子代长远影响的研究集中于母亲尤其是妊娠期糖尿病,而父亲糖尿病对于子代的不利结局报道相对较少。已有很多动物研究证实,父亲生存的环境,营养条件、以及精神压力的改变,会对下一代产生“代谢编程”的作用。而介导这一现象的重要机制是表观遗传学,包括DNA甲基化和组蛋白修饰。为了考察父代罹患糖尿病对所生子代的生长发育及代谢情况的影响,在前期工作中我们通过对雄性大鼠腹腔注射链脲佐菌素(streptozotocin,STZ)建立了父代高血糖模型。我们发现,高血糖父亲所生育的后代,其代谢的整体状态发生了明显的变化:体重显著增加,高脂血症,肝脏脂质堆积、以及下丘脑介导的摄食和能量消耗出现紊乱。但目前父亲高血糖使得子代发生脂代谢紊乱的具体途径和可能的分子机制尚不清楚。为进一步探讨父代所遭受的不利环境影响所产生的“代谢编程”的分子机制及表观遗传学在其中的作用,本文展开了以下研究,其主要研究内容和结果如下:目的:本研究旨在阐明父代高血糖引起子代发生脂代谢紊乱及肝脏脂质沉积的具体途径和可能的分子机制,以及DNA甲基化在介导父系代谢编程中的作用。研究方法:1、动物模型及分组:雄性Sprague Dawley(SD)大鼠随机分为高血糖组(STZ组)和对照组(CB组)。STZ组大鼠腹腔注射溶解于0.1M链脲佐菌素(Streptozocin,STZ,35 mg/kg),CB组大鼠腹腔注射柠檬酸-橼酸钠缓冲溶液作为对照(Citrate buffer,CB)。血糖水平持续(注射后3rd,6th和9th天后采尾静脉血检测)高于16.7 m M且低于26.0 m M的雄鼠视为造模成功。STZ组和CB组分别与健康SD雌鼠合笼交配。STZ雄鼠的后代命名为STZ-O,CB雄鼠的后代命名为CB-O。2、为了研究父代高血糖对子代肝脏DNA甲基化状态的影响,采用甲基化免疫共沉淀检测子代肝脏基因DNA序列的Cp G岛、启动子、基因体的甲基化水平的改变,并筛选出甲基化差异的区域。结合GO以及KEGG Pathway Analysis对差异化区域进行分析,着重探讨脂代谢相关通路中基因、代谢性核受体的甲基化水平的改变。3、为了研究DNA甲基化对基因表达水平的影响,采用Microarray检测子代肝脏中基因m RNA的表达水平,结合GO与KEGG Pathway Analysis重点分析在脂代谢相关通路中富集的差异表达基因,以及和甲基化水平的关系。筛选出差异表达的基因后采用RT-QPCR方法检测m RNA的表达水平,Western Blot方法检测其蛋白的表达水平。4、为了验证Me DIP的结果以及探讨代谢性核受体PPARa对父代高血糖引起子代脂代谢紊乱的作用,采用亚硫酸氢盐测序PCR(bisulfite sequencing PCR,BSP)方法检测成年子代肝脏中PPARa启动子-852bp至-601bp(以转录起始位点为0)中每个Cp G位点的甲基化水平改变的情况。采用同样的手段,对子代胚胎时期(E16.5)肝脏的PPARa进行了BSP测序,以验证甲基化修饰的重新编程现象是否在生命的早期就已经存在。5、采用Genomatix Mat Inspector数据库预测、位点删除、双荧光素酶报告系统实验、293T细胞中共转染SP1真核表达载体来探讨转录因子SP1对PPARa启动子的结合和转录激活作用;为了研究PPARa的启动子甲基化是否可以直接抑制PPARa转录,采用位点特异甲基化酶M.HPII体外催化PPARa启动子Cp G 13位点发生甲基化修饰,将甲基化修饰的片段克隆入p GL3-basic载体,转染293T细胞,进行双荧光素酶报告检测甲基化和未甲基化的PPARa启动子的转录活性。结果:1、父代高血糖导致子代肝脏基因DNA甲基化状态改变,其中与脂肪代谢相关的通路lipid metabolic process,lipid digestion,lipid bingding,lipase activator activity,bile secretion,Fatty acid elongation有甲基化水平显著上调基因的富集。代谢性核受体PPARg,PPARa,RXR2,FXRa出现了甲基化水平发生显著改变(Fold Change>2.0)。除RXRa以外,其余的代谢性核受体Cp G岛(Cp G island,CGI)甲基化水平在STZ-O的肝脏中均呈现出上调。2、父代高血糖导致子代肝脏中脂代谢基因m RNA表达水平改变,与脂肪酸代谢相关的通路Fatty acid metabolism具有较高的差异表达基因的富集:Cpt1a,Acadsb,Adh7,PPARa,Adh6,Aldh1b1。PCR验证结果提示父亲为高血糖的子代大鼠肝脏中PPARa,Acox1,Cpt1-a,CD36的表达水平显著下降。通过Western blot证实其中PPARa,Acox1,Cpt1-a,CD36的蛋白表达水平显著下降。3、MEDIP结果提示子代成年肝脏中PPARa启动子区域内Chr7:126329851-126330401这个区间有甲基化水平的上调,对其中甲基化水平较高的252bp(启动子的相对位置:-852bp至-601bp)长度的序列采用重亚硫酸盐测序法。高血糖父代的子代第9,12,13,15Cp G位点的胞嘧啶甲基化水平显著升高,而第11,17,18,21Cp G位点甲基化水平显著下降。对子代胚胎时期(E16.5)的肝脏的PPARa进行了BSP测序发现,STZ-O与CB-O相比第13个Cp G位点(Cp G13)仍然存在甲基化显著升高,以及21号位点甲基化显著降低,这些现象与成年大鼠的变化趋势是一致的。4、通过Genomatix Mat Inspector数据库对PPARa启动子区域的转录因子结合位点进行预测,Cp G13附近区域存在V$CTCF,V$SP1F,V$ZF5F三个潜在的转录因子结合位点。通过构建位点删除的PPARa启动子荧光报告质粒,双荧光素酶报告发现删除SP1潜在的结合位点以后,PPARa转录活性显著下降,而过表达SP1可以促进PPARa表达增加。证实SP1促进PPARa表达,且与Cp G13的结合密切相关。5.双荧光素酶报告实验的结果显示,位点特异甲基化酶M.HPII催化的Cp G13位点甲基化的PPARa启动子活性显著下降。证实Cp G 13位的DNA甲基化可以直接抑制PPARa启动子的转录活性。结论:父代高血糖可导致子代肝脏中代谢性核受体PPARa启动子序列甲基化状态发生改变,其中与转录因子SP1结合的关键Cp G位点甲基化增加,这种变化在子代胚胎时期已经存在。甲基化水平的可能通过增加阻碍了转录因子SP1的转录促进作用,使得PPARa的转录以及表达下降,而PPARa通路中其他调控脂肪酸代谢的基因表达也发生了改变,最终导致了子代的脂肪酸代谢紊乱并加重肝脏脂肪质沉积。
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